Физическая конкуренция повышает уровень тестостерона у амазонских собирателей-садоводов: проверка ‘гипотезы вызова’

Гипотеза "вызов" утверждает, что резкое повышение уровня тестостерона (Т) во время соревнований между мужчинами повышает производительность и выживаемость, одновременно ограничивая физиологические издержки стабильно высокого уровня Т. Исследование гипотезы "Вызов для человека" сосредоточено на молодых мужчинах из промышленных групп населения, у которых исходный уровень Т выше, чем у мужчин, ведущих натуральное хозяйство. Мы проверили, будут ли цимане, собиратели-садоводы Боливийской Амазонии, страдающие от патогенного стресса, демонстрировать резкое повышение уровня Т в ответ на физическую конкуренцию. У 88 мужчин из Цимане (в возрасте 16-59 лет) была собрана слюна до и после спортивного футбольного матча. У мужчин из Цимане исходный уровень Т был значительно ниже (β = -0,41, p < 0,001) по сравнению с мужчинами из Соединенных Штатов (US), аналогичными по возрасту. С помощью линейных моделей смешанных эффектов было установлено, что T значительно увеличился сразу после соревнований (β = 0,23, p < 0,001), оставаясь высоким спустя 1 час (β = 0,09, p = 0,007), что эквивалентно увеличению T на 30,1% и 15,5% соответственно. Мы не обнаружили более значительного увеличения T среди победителей (p = 0,412), хотя увеличение T было положительно связано с самооценкой результатов (β = 9,07, p = 0,004). Эти результаты свидетельствуют о том, что, несмотря на более низкие уровни Т, чем у мужчин в США, у мужчин-цимане наблюдается резкое повышение Т с той же относительной величиной, о которой свидетельствуют исследования в промышленно развитых странах, с большим повышением Т у тех, кто сообщает о более высоких индивидуальных показателях.

1. Введение

Во время физических соревнований между мужчинами и женщинами у различных видов, относящихся к многочисленным таксонам, наблюдаются резкие всплески уровня тестостерона (Т) [1], включая человека [2] и других приматов [3]. Резкое повышение уровня Т оказывает множество эффектов на поведение и физиологию мужчин [4], включая повышение мышечной работоспособности [5,6] и перераспределение лейкоцитов по периферии для подготовки к потенциальным травмам [7]. Гипотеза вызова [4] предполагает, что энергетические и иммунодефицитные издержки, связанные с Т [8,9], привели к эволюции системы, в которой Т находится на низком уровне в течение большей части года, когда самцы сосредоточены на воспитании детей или выживании, и повышается только тогда, когда это необходимо для достижения компромисса между воспроизводством и выживанием в период полового созревания. социальные ситуации, включая сексуальную активность, защиту ресурсов, конкуренцию за статус и соперничество за партнеров.

В промышленно развитых обществах сообщалось о резком увеличении числа мужчин во время соревнований в самых разных контекстах - от дзюдо до шахмат [2]. Величина увеличения T в ответ на вызов, как правило, наиболее высока во время спортивных соревнований из-за мобилизации энергии во время физической активности [2], что ограничивает интерпретацию результатов, путая физическую активность и психологическое соревнование. Соревнования, где на карту поставлен социальный статус, как правило, приводят к большему увеличению T [10]. Доказательства Т-реакции, вызванной победой, неоднозначны: в некоторых исследованиях сообщается о большем увеличении Т-реакции у победителей [2,11–14], в то время как в других исследованиях нет доказательств Т-эффекта победителя, связанного с победой [10,15–18]. Также сообщалось, что игроки с большим повышением T после игры, как правило, оценивают свою значимость в исходе игры как более высокую [19].
Промышленно развитое население, относительно свободное от энергетических ограничений и паразитарного или патогенного стресса, демонстрирует повышенный уровень Т во всех возрастных группах по сравнению с неиндустриальным населением [20-22]. В благоприятной энергетической среде мужчины платят меньшие предельные затраты за то, чтобы демонстрировать себя [23,24], и, таким образом, могут вкладывать больше энергии в преувеличенные сигналы, основанные на Т [9]. Однако люди, живущие в энергетически ограниченной среде, сталкиваются с более жестким выбором между инвестированием в выживание или выгодным с репродуктивной точки зрения, но иммунологически и метаболически дорогостоящим лечением [8,9]. Развитие и поддержание мышечной ткани требует больших затрат калорий, особенно учитывая, что Т увеличивает катаболизм жиров [25]. У здоровых промышленно развитых мужчин снижение энергетической доступности из-за повышенных энергетических затрат [26] или голодание [27], по-видимому, снижают уровень Т за счет снижения регуляции гипоталамо-гипофизарно-гонадной оси. Паразитарный и патогенный стресс [8,28,29] также подавляет активность T.

Происходит ли такое же кратковременное повышение уровня Т во время конкуренции между самцами в популяциях, испытывающих хронический энергетический и патогенный стресс? Собиратели-садоводы цимане из Боливийской Амазонии являются идеальной популяцией для тестирования динамики Т в условиях энергетического стресса. Многочисленные демографические, поведенческие и связанные со здоровьем данные свидетельствуют об их высоких энергетических затратах и относительно высокой нагрузке паразитами и патогенами [30,31]. Более 15 000 цимане живут в 80 деревнях численностью 30-500 человек в низменностях к востоку от Анд [30,32]. Медицинские осмотры показывают, что по меньшей мере у двух третей взрослых имеются признаки кишечных паразитов, а у одной трети всех обследованных взрослых выявлены признаки респираторных заболеваний [31]. Энергетические затраты мужчин и женщин племени цимане в возрасте 40-49 лет, по оценкам, на 450-850 ккал в сутки выше, чем в аналогичной выборке из Соединенных Штатов (США), а распространенность ожирения среди цимане в восемь раз ниже [31]. В последнее время у цимане не было случаев межгрупповой агрессии, но споры внутри деревни, возникающие из-за конкуренции за землю для садоводства, продажи деревенского леса, сексуальной ревности или обвинений в воровстве, не являются редкостью. Способность мужчин добиваться своего в группе или влиять на других во время общественных собраний в значительной степени связана с поддержкой коалиции, в то время как физический рост лучше предсказывает исход дуэльной борьбы.

2. Прогнозы

Независимо от базального уровня Т или состояния здоровья, мужчины, участвующие в физических соревнованиях, выиграют от резкого повышения Т, которое быстро повышает мышечную работоспособность и перераспределяет иммунные ресурсы для подготовки к травмам. Мы предполагаем, что, несмотря на патогенный и паразитарный стресс, приводящий к снижению исходного уровня Т, самцы цимане будут демонстрировать относительное повышение Т во время соревнований, как и самцы в промышленно развитых популяциях. Мы также ожидаем, что число победителей значительно возрастет, поскольку увеличение числа игроков после игры может повысить их конкурентоспособность в будущем. Также предполагается положительная связь между самооценкой результатов и повышением T, поскольку они могут означать личную победу, не зависящую от успеха команды.

3. Методы

В августе 2010 года команды из восьми общин Цимане приняли участие в одном из двух межпоселенческих футбольных турниров, проведенных исследователями. Футбол является распространенным видом досуга среди цимане; мужчины в этих общинах сообщили, что играют в среднем 3,1 (с.д. = 1,5) дня в неделю. Большинство игр проводятся в общинах, где практически нет зрителей. По выходным несколько соседних общин играют друг с другом, часто в присутствии зрителей. Наши турниры объединяют отдаленные деревни с большой разнополой аудиторией. Командам из каждого населенного пункта была выдана форма, а победившие команды получили призы, что создало атмосферу соревнования. Восемьдесят восемь участников мужского пола сдали образцы слюны путем пассивного слюноотделения за 15 минут до, 10 минут после и 1 час после своего первого футбольного матча. Все игры начинались в 11.00 или 12.00, чтобы контролировать суточные колебания температуры [22]. После матча игроков отделили от их товарищей по команде и попросили определить лучших и худших игроков в своей команде, а затем оценить, насколько хорошо они играли по пятибалльной шкале. Рост, вес и возраст были собраны у участников для использования в качестве контрольных переменных, возраст варьировался от 16 до 59 лет (средний возраст 26,8 лет; таблица 1). Антропометрические измерения были недоступны для одного человека; его индекс массы тела (ИМТ) был указан как отсутствующий. Образцы были заморожены в жидком азоте, затем перенесены в сухой лед и доставлены самолетом в Вашингтонский университет, где они хранились в течение четырех месяцев при температуре -80°C. В предыдущих отчетах указывалось, что при хранении при температуре -80°C слюноотделение остается стабильным в течение как минимум 36 месяцев [34].

Образцы размораживали и центрифугировали при 2800 об/мин в течение 20 мин, а водный слой делили на аликвоты для анализа. При первоначальном анализе все образцы прошли два цикла замораживания–оттаивания. Слюна с примесью крови (n = 22 образца) [34] или недостаточным объемом (n = 5 образцов) была исключена, в результате чего было отобрано в общей сложности 237 пригодных для использования образцов от 82 человек. Уровень Т в слюне измеряли с помощью собственного иммуноферментного анализа [27], который на 100% перекрестно реагирует с Т, на 57,4% - с 5-α-дигидротестостероном, на 0,27% - с андростенодионом и менее чем на 0,05% - с другими андрогенами [35]. Пробы были взяты в двух экземплярах, причем пробы каждого участника были взяты на одной и той же тарелке, чтобы уменьшить погрешность из-за различий между тарелками. Участники были рандомизированы между тарелками, чтобы гарантировать, что команды не будут помещены на одну и ту же тарелку. Коэффициенты вариации внутри и между анализами для этого проекта (n = 24 образца) составили 4,5 и 9,3%, соответственно, для контрольных образцов с низким содержанием (403,1 мкг/мл-1) и 5,5% и 11,4% для контрольных образцов с высоким содержанием (681,4 мкг/мл-1).
(а). Методы сравнения уровня тестостерона в слюне, полученные в США и Цимане

Образцы слюны самцов T в США (n = 40 образцов) были собраны в рамках отдельного неконкурентного эксперимента [27]. Двадцать три здоровых мужчины с избыточным весом (средний ИМТ 23,7 кг/м2) в возрасте 19-36 лет (средний возраст 26,7 лет) сдавали образцы слюны в 11.00 в течение двух контрольных дней подряд, не подвергаясь экспериментальным манипуляциям. Эти данные УЗИ, проанализированные в той же лаборатории с использованием того же иммуноферментного анализа [35], будут напрямую сопоставлены с уровнем Т в слюне перед соревнованиями (базовым уровнем) по Цимане для изучения различий в базальном уровне Т.
(b). Статистические методы

Концентрацию Т в слюне нормализовали с помощью логарифмического преобразования. Чтобы проверить, не зависят ли повторные пробы от каждого участника, были использованы линейные регрессии со смешанными эффектами для отдельных лиц, смоделированные как случайный эффект [36], для определения влияния соревнований на логарифмическую трансформацию слюнных желез через 10 мин и 1 ч после футбольного матча. Жировая ткань способна метаболизировать Т в эстроген [25], поэтому ИМТ был включен в качестве контрольной переменной во все модели. Дизайн исследования определял время суток, в которое отбирались образцы; сообщалось, что время пробуждения было неизменным; таким образом, время сбора образцов не было включено в качестве контрольной переменной. В данных о соревнованиях в Цимане не было выявлено связи между T и возрастом (p = 0,805), или между изменением T до и сразу после игры и возрастом (p = 0,371), поэтому возраст не был включен в качестве контрольной переменной. Влияние возраста может быть нелинейным; дополнительные анализы, моделирующие возраст в виде квадратичных или фиктивных переменных (деление возраста на квартили и декады), не выявили связи между возрастом и T или изменением T. Анализ был проведен в STATA 12.1 (Колледж Стейшн, Техас, США).
4. Результаты

(а). Сравнение уровня тестостерона в слюне Цимане и США

Образцы слюны Цимане, взятые перед соревнованиями (n = 82), сравнивали с аналогичными по возрасту образцами слюны из США (n = 40), взятыми в качестве контроля во время неконкурентного исследования [27], чтобы установить различия в исходных уровнях Т. Уровень Т слюнных желез у мужчин Цимане (182,9 пг мл−1, s.d. = 76,0) был значительно ниже (β = -0,411, p < 0,001) по сравнению с мужчинами США (266,8 пг мл−1, s.d. = 90,2), что зависело от возраста и ИМТ. Эти результаты были получены не из—за более широкого возрастного диапазона участников Tsimane - вторичный анализ, ограничивающий возрастной диапазон участников Tsimane для сравнения с участниками из США, также выявил значительно более низкий уровень слюноотделения (β = -0,409, p < 0,001) среди мужчин Tsimane.
(b). Футбольные соревнования в Цимане

Уровень Т у футболистов группы Цимане был значительно выше после игры по сравнению с исходным уровнем (β = 0,23, p < 0,001) и оставался высоким через 1 ч после игры (β = 0,08, p = 0,009; рис. 1). Среднее процентное изменение T за 15 минут до игры и 10 минут после нее составило 30,1%, а за 1 час до игры - 15,5% (таблица 1). Выигрыш не был связан ни с T (p = 0,558), ни с процентным изменением T (p = 0,450). У мужчин с более высоким исходным уровнем T наблюдалось меньшее относительное увеличение T сразу после игры (β = -32,85, p < 0,001) и через 1 ч после игры (β = -46,41, p < 0,001).

Дополнительные линейные модели смешанных эффектов с отдельными участниками и командами, закодированными как случайные эффекты, показали, что более высокая самооценка результатов была связана с большим процентным увеличением T от начала игры до непосредственно после нее (β = 8,90, p = 0,005), но не через 1 час после игры (p = 0,201; рис. 2). Базовый показатель T не был связан с самооценкой результативности (p = 0,493).Одиннадцать голов было забито шестью игроками; у тех, кто забил больше голов, наблюдалась тенденция к большему увеличению T через 10 минут после игры (β = 16,79, p = 0,113) и через 1 час после игры (β = 32,74, p = 0,006).Одиннадцать голов было забито шестью игроками; у тех, кто забил больше голов, наблюдалась тенденция к большему увеличению T через 10 минут после игры (β = 16,79, p = 0,113) и через 1 час после игры (β = 32,74, p = 0,006).

Ни одна позиция (нападающий, полузащитник, защитник, вратарь) не имела статистически отличного T-ответа по сравнению с другими позициями. При разделении на игроков обороны (защитники и вратари) и нападающих (нападающие и полузащитники) у игроков обороны наблюдалась тенденция к меньшему увеличению T по сравнению с игроками нападения (β = -15,92, p = 0,054), что соответствовало ИМТ. Однако 11 участников сообщили о переключении между оборонительной и наступательной позициями во время игры; исключение этих людей ослабило тенденцию (β = -14,50, p = 0,106). Логистическая регрессия показала, что игроки обороны, как правило, оценивали свои результаты ниже, чем игроки нападения (β = -0,91, p < 0,001). Анализ, в ходе которого изучалась связь между относительным изменением T и положением, был проведен повторно с использованием самооценки в качестве контрольной переменной и не выявил никакой связи (p = 0,497).

5. Обсуждение

У мужчин из племени Цимане в этой выборке был значительно более низкий базовый (предсоревновательный) уровень Т в слюне по сравнению с мужчинами из США, сопоставимыми по возрасту, с учетом возраста и ИМТ. Эти результаты подтверждают вывод о том, что население промышленно развитых стран, защищенное от многих энергетических и патогенных стрессов, имеет значительно более высокий уровень Т, чем мужчины в неиндустриальных районах [20,21,37-39]. Предыдущие исследования выявили признаки повышения T перед соревнованиями [11,13,18,40], таким образом, наш базовый показатель T по Цимане может быть искусственно завышен, что позволяет предположить, что базальный T по Цимане может быть еще ниже.

Возраст не был связан с базальным уровнем Цимане Т или его изменениями после соревнований. Эти результаты повторяют результаты предыдущих исследований, предполагающих, что типичная картина снижения T на протяжении всей жизни в промышленно развитых странах [41], возможно, не применима к популяциям собирателей-садоводов [20,21]. Большинство [2], хотя и не все [13], исследований резких изменений Т во время соревнований проводятся на молодых мужчинах, поэтому мало что известно о связанных с соревнованиями изменениях Т у пожилых мужчин. В исследовании, проведенном в США, сообщается, что возраст не влиял на величину увеличения Т слюнных желез у мужчин, подвергавшихся сексуальным стимулам [42], что повышает вероятность того, что острые изменения Т вследствие поведенческих стимулов могут происходить независимо от возраста.

Несмотря на более низкий исходный уровень Т, у мужчин-цимане наблюдалось значительное увеличение Т во время физических соревнований. Среднее увеличение Т перед игрой и непосредственно после нее составило 30,1%. Обзор 12 исследований, связанных с физическими соревнованиями в промышленно развитых странах, показал, что средний показатель T увеличился на 37%, а доверительный интервал варьировался от 13 до 61% [2]. Увеличение T в Цимане сопоставимо с относительным изменением, наблюдаемым в промышленно развитых странах, несмотря на более низкие абсолютные уровни T. Исследования физического соперничества мужчин и женщин были сосредоточены на промышленно развитых популяциях с высокими, возможно, эволюционно новыми уровнями физической подготовленности; данное исследование распространяет эти выводы на неиндустриальные популяции. Следует соблюдать осторожность, интерпретируя изменения T исключительно как результат соревнований, при этом не учитываются изменения T из-за физической активности; предыдущие исследования показали, что соревнования с физической нагрузкой приводят к большему увеличению T, чем соревнования без физической нагрузки [2].

Резкое, кратковременное повышение уровня Т полезно независимо от текущих условий окружающей среды, поскольку оно немедленно повышает мышечную работоспособность и перераспределяет лейкоциты в периферические ткани, подготавливая их к травме. Предыдущие исследования показали, что плохие условия окружающей среды или болезни могут снижать Т-опосредованное репродуктивное или конкурентное поведение у некоторых видов птиц [43,44]. В этих исследованиях более низкий уровень Т был связан с избеганием территориального поведения, которое могло бы спровоцировать драку; таким образом, это способствовало предотвращению опасных конфликтов, когда индивид находится в плохом состоянии. Однако в этих исследованиях изучалась роль исходного уровня Т в поведении и не измерялись резкие изменения Т во время соревнований. После участия в физическом противостоянии улучшенная физиология мышц и перераспределение иммунитета будут полезны независимо от индивидуального состояния, чтобы повысить способность к борьбе или бегству.

У мужчин с более высоким исходным уровнем T относительное изменение T было снижено по сравнению с мужчинами с более низким исходным уровнем T. Это интерпретируется как функция повышения T перед соревнованиями [11,13,18,40]; у некоторых мужчин, возможно, наблюдался скачок T перед соревнованиями перед первым взятием пробы слюны, в то время как у других этот скачок наблюдался в начале игры.

При переходе на оборонительные и наступательные позиции наблюдалась тенденция к тому, что атакующие игроки демонстрировали больший относительный прирост T. При анализе результатов, полученных по самооценке, перестала существовать связь между относительным изменением T и типом позиции на поле, что позволяет предположить, что изменение T связано не только с повышенной физической активностью игроков нападения, но и, вероятно, зависит от личных вложений, независимо от позиции.
В этой выборке не было обнаружено доказательств эффекта победителя. В предыдущих отчетах были приведены доказательства [2,11–14] и [10,15–18] эффектов победителя. Некоторые различия в эффектах победителя могут быть обусловлены обстоятельствами, в которых проводятся соревнования; мужчины, играющие против своих групп, как правило, демонстрируют сниженную реакцию на победу по сравнению с теми, кто соревнуется с внешними группами [45,46]. В данном случае мужчины соревновались за свою деревню с другими деревнями в соревновании с высоким статусом; ситуация, обычно ассоциируемая с эффектом победителя [2,45]. Однако сообщества цимане относительно неформальны и подвижны; миграция между сообществами не является чем-то необычным. Более заметной внутренней группой могли быть члены семьи или друзья, которые играли друг против друга. Это может свидетельствовать о том, что некоторые из мужчин соревновались с другими группами — ситуация, которая снижает связанный с Т-фактором эффект победителя [45,46]. Мы не собирали заранее данные о том, кто, как ожидалось, выиграет каждый матч — неофициальные данные свидетельствуют о том, что команды-победители каждого турнира были надежно предсказаны до начала матчей, что могло бы снизить индивидуальные инвестиции в игру [15].

Лучшие индивидуальные показатели, измеряемые либо самооценкой, либо забитыми голами, были связаны с большим относительным изменением T после игры. Эти результаты повторяют результаты предыдущих проектов, которые предполагают, что более высокая самооценка результатов [19,45] и индивидуальные инвестиции в игру [15] повышают чувствительность к конкуренции. В то время как общие изменения в Т могут быть связаны с физической активностью и психологической конкуренцией, результаты на индивидуальном уровне могут свидетельствовать о личном вкладе в соревнование. Индивидуальные результаты могут быть равносильны личной победе, независимо от успеха команды. Более высокие показатели, даже если участник проигрывающей коалиции, свидетельствуют об индивидуальных способностях как внутри коалиций, так и между ними, а также для членов аудитории. Следует отметить, что гипотеза о вызове была разработана для изучения изменений в T в модели bird с акцентом на диадические конфликты. Тесты на людях, включающие спортивные соревнования, проводятся при участии членов коалиции; таким образом, в исследованиях на людях может быть важно изучить индивидуальный успех и успех коалиции.

(а). Ограничения

Эти турниры были престижными мероприятиями; неясно, можно ли распространить эти результаты на обычные игры внутри сообщества. Основным ограничением этого исследования является то, что мужчины, участвовавшие в футбольном турнире, вероятно, были выбраны самими собой как самые здоровые и конкурентоспособные молодые мужчины Цимане. Односторонний t-критерий показывает, что участники турнира со средним ИМТ 23,7 кг/м2 статистически не отличались от среднего ИМТ 23,5 кг/м2 у мужчин в Цимане в возрасте 16-59 лет (n = 728 мужчин, измеренных с 2008 года). Несмотря на самоотбор, у этих мужчин по-прежнему был значительно более низкий уровень Т по сравнению с мужчинами из США того же возраста. Хотя это исследование охватывает больший возрастной диапазон, чем многие предыдущие исследования, оно дает ограниченное представление о возрастных изменениях Т у пожилых мужчин.

Следует отметить, что все исследования, изучающие динамику Т во время спортивных соревнований, не учитывают изменения Т вследствие физической активности и психологических факторов, связанных с соревнованиями. Чтобы устранить эти различия, были проведены дополнительные исследования (о которых будет сообщено в другом месте) для изучения изменений уровня Цимане Т во время неконкурентной физической активности и во время соревновательной нефизической активности. Помимо проведения различия между физическими и нефизическими соревнованиями, эти исследования также позволили нам изучить изменения в Т: (i) в сочетании с индивидуальными показателями состояния здоровья, (ii) у пожилых мужчин и (iii) в присутствии различных аудиторий.

6. Заключение

Таким образом, эти результаты свидетельствуют о том, что цимане, у которых исходный уровень Т значительно ниже, чем у мужчин США, демонстрируют резкое повышение Т во время физических соревнований. Не было никаких свидетельств повышения T у команд-победителей, хотя у тех, кто показал лучшие результаты, показатели T увеличились еще больше, что, возможно, подчеркивает важность индивидуального успеха, а также успеха коалиции. В то время как предыдущие исследования показали, что T, обусловленный воздействием окружающей среды, может снижать территориальное или конкурентное поведение, мы предполагаем, что при физическом соревновании резкое повышение T физиологически полезно независимо от индивидуального состояния.